J Neurosci︱视觉形状通路存在概率依赖的快速双向可塑性，可实现“动态视觉显著性检测”
撰文︱冯 尚
责编︱王思珍
编辑︱杨彬伟
快速检测环境中的动态变化信息、捕捉视野中的新颖元素，是生物体高效适应环境的必要条件。过往研究提示：视觉系统根据近期输入，动态调整其反应特性的能力（神经可塑性，neural plasticity）[1,2]以及快速检测视觉新颖信息的能力（视觉显著性检测，visual saliency-detection）[3,4]，可提升神经元对感觉输入的反应差异性，进而有助于实现生物体对视觉输入信息的高效编码（efficient coding）[5-8]。
自然界的视觉输入具有高度的动态变化性质，并且动态视觉输入的基本特征（例如：方位信息）具有时间尺度上的概率分布模式[9-12]。为了快速适应环境，生物体必须高效处理随时间动态变化的视觉输入，并从中提取关键信息，用以指导后续的信息筛选与加工。然而，已有的视觉显著性检测研究基本上只关注静态视觉输入的空间位置检测，尚未关注“动态视觉显著性检测”的性质及其神经机制[13-18]。因此，目前学界仍不清楚：视觉系统如何有效检测动态视觉输入的新颖性信息。
2022年7月18日，复旦大学的俞洪波课题组在《神经科学杂志》（Journal of Neuroscience）发表了题为“V1-origin Bidirectional Plasticity in Visual Thalamo-ventral Pathway and Its Contribution to Saliency Detection of Dynamic Visual Inputs”的研究论文（并入选noteworthy for the scientific community名单），提出了视觉形状通路的“兴奋-抑制”双向可塑性对动态视觉显著性检测的贡献。冯尚博士为论文第一作者，俞洪波教授为论文通讯作者。作者发现，视觉系统在对动态输入的神经编码过程中，存在着一种快速的、呈现概率依赖的可塑性机制，并且该机制有助于视觉系统对动态信息的快速显著性检测与高效编码。该工作在神经元层面提示了视觉可塑性与信息编码之间的紧密联系，以及局部“兴奋-抑制”平衡在视觉信息处理中的关键作用。
起源于初级视觉皮层（V1）的“显著性检测”机制，可以从视觉背景中“凸显”（pop-up）新颖图像，从而实现对“视觉新颖性”的检测。自然界的视觉输入具有高度动态变化性质，且动态视觉输入的基本特征（如：方位信息）具有时间尺度上的概率分布模式。然而，已有的视觉显著性检测研究基本只关注静态输入的空间位置检测，而忽视了针对动态视觉“时间显著性检测”的性质及其神经机制的探索[13-18]。
为了研究动态视觉显著性检测问题，作者采用“视觉方位适应”刺激（visual orientation adaptation，研究视觉形状编码与可塑性的常用方法），在猫的丘脑LGN（外侧膝状体）和腹侧形状视觉通路（17区、21a区，对应灵长类的V1、V4）进行胞外单细胞电生理记录（图1 AC）。作者采用了一种较新颖的方位适应范式：倾向性方位适应（biased orientation adaptation：方向覆盖0~360°、顺序随机分布，但呈现概率不相等的正弦光栅刺激），以研究视觉神经元对不同呈现概率的方位刺激的反应（图1 B）。作者在初级视觉皮层中验证了倾向性方位适应范式的有效性，发现高强度（概率>0.6）的适应刺激可以有效诱发神经元的反应抑制，与经典视觉适应一致（图1 DE）。
图1 倾向性方位适应在初级视觉皮层诱发短时程双向可塑性
（图源：Feng, S., et al . J Neurosci, 2022）
随后，作者采用一系列呈现概率梯度，探究不同概率的光栅刺激对神经元兴奋性的影响。作者发现：在倾向性适应过程中，呈现概率稍高（0.1~0.2）的刺激方位，可在初级视觉皮层的单个神经元层面诱发分钟级别的、明显的反应增强效应，而当呈现概率更高（> 0.3）时，则转变为明显的反应抑制效应（作者称为“增强-抑制”双向可塑性）。这一现象在单个神经元（图1 FG）和群体统计（图1 H）层面均存在，并且在初级视觉皮层中，大部分（70.37%）的被测神经元均可表现出上述双向可塑性（图1 I）。作者随后研究了上述增强效应的时间尺度，发现其维持时间可达10分钟左右（图1 JK），并且在视觉刺激开始后的40~80秒期间就已经出现（图1 LM），因此是一种快速的视觉可塑性过程。
进一步的探究发现，上述呈现概率依赖的反应增强效应只可在最优刺激参数附近被诱导（图2 AB），但在一定参数范围内，上述增强效应可发生跨“刺激参数”（图2 CD）和跨“输入眼”（图2 E-G）的传递。考虑到猫的初级视觉皮层神经元主要为双眼驱动[19-22]，而LGN神经元为单眼驱动[23]，上述发现提示：呈现概率依赖的反应增强效应有可能起源于初级视觉皮层（而非LGN）。
图2 初级视觉皮层的增强效应只可被最优刺激诱发且能双眼传递
（图源：Feng, S., et al . J Neurosci, 2022）
为进一步确认该猜想，作者采用了经典的“反应潜伏期分析”方法，并进行“感受野结构实验”。作者分析了刺激后50~100、100~200、200~500毫秒时间窗内的神经元反应，发现呈现概率依赖的增强效应主要发生于100~200毫秒期间，此时神经活动主要反映皮层内侧向连接作用[24,25]（图3 A-C）。感受野结构实验则表明，单独刺激神经元感受野中央区或周边区，均无法诱发增强效应，意味着增强效应产生于感受野中央-周边区的相互作用（图3 DE）。
图3 初级视觉皮层双向可塑性的潜伏期分析和感受野实验结果
（图源：Feng, S., et al . J Neurosci, 2022）
上述结果共同提示：呈现概率依赖的反应增强效应可能产生于初级视觉皮层内部，并且是感受野中央区-大周边区相互作用的结果。据此，作者提出“感受野中央-周边适应竞争”模型以解释双向可塑性的形成机制：“双向可塑性”形成于感受野中央区与周边区的适应后抑制效应的相互竞争。“增强效应”的关键，是在低强度适应刺激下，感受野周边区的“适应敏感性”高于感受野中央区；而“抑制效应”的关键，是在高强度适应刺激下，感受野中央区的“适应敏感性”高于感受野周边区。作者通过计算模拟手段验证了该猜想，模型可以高质量拟合实验结果（图4）。
图4 “感受野中央-周边适应竞争”模型结果
（图源：Feng, S., et al . J Neurosci, 2022）
为了探究视觉系统其他脑区是否也存在类似特性，作者在初级视觉皮层的上游（丘脑LGN）和下游（高级视觉皮层21a区，对应灵长类V4）也进行相似实验，发现上述双向可塑性在LGN（图5 A-E）和皮层21a区（图5 G-K）均存在，并体现出等级递进的功能模式变化（图5 L）。作者使用液氮损毁初级视觉皮层后，LGN的增强效应消失（图5 F），进一步证实了双向可塑性的皮层起源猜想。
图5 双向可塑性在LGN和21a区均存在，且具有等级递进模式变化
（图源：Feng, S., et al . J Neurosci, 2022）
为探究上述双向可塑性的生物学功能，作者进行了计算模拟，发现其可以实现对动态视觉输入的“显著性检测”（图6），从而有助于视觉系统的高效编码。
图6 双向可塑性对动态视觉显著性检测的贡献
（图源：Feng, S., et al . J Neurosci, 2022）
综上所述，该研究使用在体电生理单细胞记录，在猫的丘脑-腹侧视觉通路的3个脑区（LGN、17区、21a区）发现了由“倾向性方位适应刺激”诱发的、单细胞层面的短时程双向可塑性：当多种刺激被随机呈现时，其中“呈现概率”稍高的刺激可以引起神经元的反应增强（而非抑制），而当“呈现概率”进一步上升时，这种反应增强效应逐渐消失，转为经典的抑制效应。该现象表明，视觉丘脑-腹侧通路的神经元反应可以受到随呈现概率而变化的动态双向调节。
最终，作者提出：这种起源于初级视觉皮层的短时程神经元双向可塑性，有助于对具有“时间统计学分布模式”的动态视觉流进行“显著性检测”。该设想为计算机模拟实验所验证：初级视觉皮层神经元对一段时间内新颖/冗余刺激的反应增强/减弱，有助于凸显关键视觉元素，从而以“自下而上”的方式，实现了对重要视觉信息的迅速发现能力，并最终提升了视觉系统整体的编码效率，增强了生物体对复杂而动态变化的外部环境的适应能力。
该工作将视觉“显著性检测”理论扩展到了“动态视觉”领域，加强了人们对于视觉信息编码机制的理解，并为计算机视觉、类脑计算和人工智能算法提供了富有启发意义的发展思路。同时，该工作也引出了进一步探究的方向：视觉系统各层级对动态视觉的显著性检测特性、双向可塑性跨脑区传递的具体机制、运动通路是否存在类似特性、上丘对皮层下显著性检测的潜在贡献，等等。
原文链接：https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0539-22.2022
本工作受到国家自然科学基金和上海市“脑与类脑智能基础转化应用研究”市级科技重大专项的支持。视觉研究实验室多年来开发二次谐波激光成像、双光子激光成像、内源信号光学成像等前沿脑功能成像技术，以及基于碳纳米管的新型电生理与化学检测电极技术，致力于以新技术手段结合自组织模型的建模工作，进行视觉信息处理的脑机制研究，并将其拓展到整体动物功能与结构可塑性研究，研究论文发表在Nature Biomedical Engineering、PNAS、Neuroimage等杂志。实验室在高分子材料、光学科学、计算模拟方面高度交叉融合，欢迎不同专业的探索欲强烈的学生发挥所长，加入脑科学研究领域。
第一作者冯尚（左），通讯作者俞洪波（右）
（照片提供自：复旦大学生命科学学院视觉研究实验室）
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本文完